A trama tem três principais focos: Bill e Eric; Sokie e Jason; Sam,
Luna e Emma. Entre as histórias paralelas, há o caso dos traumas
psicológicos de Terry em relação ao seu tempo de soldado no Iraque, por
ter matado uma civil a mando do seu comandante; também uma história
engraçada com o xerife e uma fada que aparece na floresta, mas de grande
importância para a trama, pois as filhas geradas desse romance serão
peças de relevância na sexta temporada. Há, ainda, um epílogo para a
história de Jesus, namorado do Lafayette, após ser morto pelo espírito
de Marnie incorporado em Lafayette, que buscava ter os poderes de Jesus
associados a divindade que cultuava.
Novos vampiros: Tara, reverendo Newlin
Bill e Eric - são levados pela autoridade, que passa por uma guerra
interna entre os vampiros populistas (que não querem arrebanhar a
população humana) e sanguinistas (guiados por Lilith, um divindade que
representa a mãe de todos os vampiros). Eles são interrogados como
sanguinistas, juntamente com a irmã de Eric, Nora, também criada por
Godric. Entram em cena o líder da autoridade e seus chanceleres. Para
sobreviver, Eric e Bill contam a verdadeira história sobre a suposta
morte de Russel, então são incubidos de caçar e matar Russel. Com a
ajuda de Sokie e Alcide, eles encontram Russel debilitado, que é levado
para a autoridade para sua execução formal. Contudo, Roman é traído por
sua chanceler mais confiável, Salomé (sim, a mesma da Bíblia), e Roman
acaba sendo morto por Russel. Agora sob um regime sanguinista, Salomé
faz com que todos tomem o sangue de Lilith, que lhes causa alucinações e
descontrole, levando-os a cometer atrocidades contra humanos
publicamente. No meio de uma delas, todos vêem Lilith renascer de uma
poça de sangue e apresentar-se para eles. Nesse momento, o único que que
vê a verdade por tras de Lilith é Eric, guiado pelo espírito de Godric.
Contudo, Bill entrega-se cegamente à religião, passando a agir como um
perfeito saguinista e sugere à Autoridade que as fábricas de True Blood
sejam destruídas para que os vampiros se alimentem de pessoas, conforme a
bíblia vampírica. Russel, por sua vez, começa a desejar mais, desejar a
luz do dia e deixa a autoridade para caçar as fadas, juntamente com o
reverendo Newlin.
Eric trás a irmã de volta à realidade, e, juntos, fogem do centro de
comando da autoridade. Bill tem uma visão de Lilith, dizendo que ele é o
escolhido para tomar todo seu sangue, mas todos os demais chanceleres
tem essa mesma visão. Ele, então, mata um dos chanceleres e diz a Salomé
que viu que ela fora escolhida por Lilith, mas tudo não apssa de uma
estratégia de Bill, pois ele troca o sangue da divindade por um sangue
com muito pó de prata, que enfraquece Salomé. Antes de ser morta por
Bill, Salomé diz que Lilith o escolheu corretamente. Nesse momento,
aparecem Sokie e Eric na sala, tentando fazer com que Bill volte à
sanidade. Bill, entretanto, toma o sangue de Lilith e vira uma poça de
sangue, aterrorizando Sokei, que pensa que ele está morto. Como uma
fênix de sangue, Bill renasce do meio da poça, todo poderoso, e Eric sai
correndo com Sokie do prédio, que explode. Bill aparece do lado de
fora, nu e ensanguentado, apenas olhando para eles, quando sai voando
repentinamente.
Sokie e Jason - passam a temporada caçando informações sobre a morte
de seus pais, com ajuda das fadas, e acabam descobrindo que foi um
vampiro de nome Warlow, que assinou um contrato com um antepassado de
Sokie, que diz que a primeira descendente fada que nascesse naquela
família pertenceria a ele, ou seja, Sokie. Nesse meio tempo, Sokie
descobre que é metade fada metade humana, e seus poderes são limitados e
uma hora vão acabar. A busca pelo vampiro Warlow é interrompida por
Russel, que vem atrás das fadas com o reverendo Newlin. Contando com a
ajuda de uma fada anciã, todas as fadas planejam um ataque contra
Russel, usando Jason como isca. A fada anciã morre drenada por Russel,
que, totalmente atento às fadas sobreviventes, não percebe Eric
aproximar-se (ele fora atraído pelo medo de Sokie)e enfiar uma estaca de
madeira em seu peito. Newlin foge.
Sam, Luna e Emma - são atacados por um grupo extremista, liderados
pela nova namorada do ex-xerife da cidade. Contam com a ajuda de Sokie
para prendê-los, deixando Emma, que se transforma e loba, com sua avó.
Contudo, Russel e Newlin passam a dar seu sangue para a alcateia. O novo
Alfa, dopado com V-juice, vence facilmente Alcide, que é abjurado. Mas
Russel cobra seu preço, e sequestra Emma. Assim, Sam e Luna vão atrás do
reverendo, e acabam indo parar dentro da Autoridade. Alcide e seu pai
tomam V-juice e matam o alfa, salvando a alcateia que estava sendo
forçada a tomar sangue também, e torna-se o novo Alfa.
Lafayette faz uma viagem ao México, para libertar o espírito de
Jesus, presa por seu "abuello" (avô) devido aos seus cobiçados poderes
mágicos. Ao chegar na casa dele, cai em uma cilada e é preso, acusado de
ter roubado os poderem de seu neto (sem saber que o espírito de Marnie
já o tinha feito antes), mas a esposa do avô de Jesus enfia uma faca no
velho e liberta Lafayette, que foge em seguida. Jesus aparece a
Lafayette e o agradece, prometendo estar sempre com ele.
Terry parte com seu sargento para descobrir porque todos estavam
sofrendo atentados com fogo, e descobrem um demônio do fogo que fora
conjurado pela mulher civil que eles mataram a sangue frio. Lafayette
incorpora essa mulher, em uma sessão feita na casa de Terry, para tentar
contatá-la. A mulher diz que para retirar a maldição ou Terry ou o
sargento devem morrer, numa disputa um contra o outro. Com a ajuda de
Arlene, Terry mata o sargento, que apareceu disposto a matá-lo primeiro,
e vence a disputa. A mulher aparece para ele e diz que a justiça foi
feita e a maldição do demônio do fogo retirada.
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